Экспозиция музея по мысли Ермолаевой и Юдина должна была представить развитие пяти основных живописных систем, а также конструктивизм, группу органической культуры, П. Филонова, В. Кандинского, К. Петрова-Водкина. Вместе с картинами в залах помещались научные экспликации, которые регулярно пополнялись или заменялись новыми.